Дебют Василия Березуцкого в сборной пришёлся на лето 2003 года. К тому времени 20-летний центральный защитник уже стал незаменимым игроком ЦСКА, и ему пора было подтянуться за братом Алексеем — тот получал вызовы в национальную команду с февраля. В том, что в сборной рано или поздно появится дуэт близнецов, сомневаться не приходилось. Тогдашний тренер команды Валерий Газзаев прекрасно знал их возможности и сам наигрывал их в своём ЦСКА.
Но в первом матче за сборную Василий вышел на поле без брата. Это была игра со Швейцарией в квалификации Евро-2004 на стадионе «Санкт-Якоб Парк», который через пять лет будет ассоциироваться у каждого российского болельщика с памятной победой над Голландией. А тогда арена в Базеле стала свидетелем двух быстрых голов в ворота сборной России. Для молодого защитника нет ничего хуже, чем пропустить дважды в первые 16 минут матча.
Два гола Сергея Игнашевича помогли команде набрать одно очко, но дальше за путёвку на турнир сборная боролась без Василия Березуцкого — новый тренер Георгий Ярцев не видел армейских защитников в команде. Правда, появление двух близнецов в экипировке сборной вскоре всё же состоялось. Братья Березуцкие отыграли один тайм в товарищеском матче с Израилем, который был для Газзаева последним в качестве наставника сборной.
Сборная России попала на Евро-2004, но этот турнир прошёл без Березуцких. Ярцев не доверял им и в последующих ответственных матчах, когда стартовал отбор на чемпионат мира. Но после кошмарного матча с Португалией, который завершился со счётом 1:7, сборной потребовались серьёзные перемены. Весной 2005 года Василий и Алексей всё же провели два матча под руководством Ярцева, считавшего свои последние дни в сборной. С приходом Юрия Сёмина братья вошли в основной состав национальной команды — игнорировать двух обладателей Кубка УЕФА было уже нельзя.
С тех пор и почти на десятилетие вперёд оборона сборной России была сплошь армейской. Если Алексей Березуцкий ещё мог подолгу отсутствовать в команде, то его брат Василий, вратарь Игорь Акинфеев и ещё один центральный защитник — Игнашевич — практически всегда выходили на поле. Вместе они преодолели не один отборочный цикл национальной команды. В сентябре 2007 года Василий забил первый мяч за сборную — замкнул угловой уже на шестой минуте матча с Македонией.
Гус Хиддинк взял Березуцких на Евро-2008, но там они себя никак не проявили. Василий сыграл только три минуты с Грецией на групповом этапе и весь полуфинал с Испанией, где команду ждал разгром. Тем не менее на его шее оказалась историческая бронзовая медаль.
В феврале 2011 года защитник вошёл в символический клуб Игоря Нетто, проведя свой 50-й матч за сборную. Доверие тренеров позволяло ему обходить легендарных игроков из списка одного за другим. А когда в сборной отсутствовал Роман Широков, именно Березуцкий становился капитаном команды. В таком качестве он поехал в Бразилию на чемпионат мира в 2014 году.
Капитанская повязка была у Березуцкого и во время первых двух матчей Евро-2016. Во встрече с Англией Василий забил самый важный из всех своих пяти мячей за сборную — его удар головой в компенсированное время принёс команде ничью. Кто бы тогда мог подумать, что защитник разделит с Денисом Глушаковым лавры лучшего бомбардира сборной на этом турнире. Российская сборная не смогла выйти в плей-офф, и перед ней вновь, как после разгрома от Португалии, назрела необходимость меняться.
Ушёл наставник Березуцкого по ЦСКА Леонид Слуцкий, завершил карьеру в сборной Сергей Игнашевич. При Станиславе Черчесове Василий успел провести ещё три матча. Товарищеская игра с Ганой стала для защитника сотой в экипировке с двуглавым орлом, а следующая встреча с Коста-Рикой, в которой случился обидный автогол, — последней. Березуцкий теперь не сыграет на двух домашних турнирах: Кубке конфедераций и чемпионате мира.
«Решение далось мне очень непросто. Всё-таки я играю в национальной команде с 2003 года, всегда с удовольствием приезжал в сборную и старался отдавать себя на поле без остатка, понимая, что защищаю честь страны. Но, учитывая мой возраст и, самое главное, состояние здоровья, тщательно взвесив все за и против, решил сосредоточиться на выступлениях за ЦСКА. Хотел бы отметить, что в сборной России сейчас здоровая, рабочая атмосфера, создаётся отличный коллектив, которому по силам добиваться высоких целей. Впереди у команды два чрезвычайно важных крупных домашних турнира — Кубок конфедераций и чемпионат мира. Желаю футболистам, тренерскому штабу успешно решить в них поставленные задачи и порадовать российских болельщиков красивым футболом», — прокомментировал свой уход защитник ЦСКА.
Черчесов поблагодарил Березуцкого за годы, проведённые в сборной, и выразил уверенность, что игрок может ещё вернуться в её расположение.
«Ещё до игры с «Зенитом» Василий Березуцкий связался со мной и попросил о встрече. После матча мы побеседовали, и он озвучил свою позицию относительно дальнейшего выступления за сборную. Мы уважаем и с пониманием относимся к решению футболиста. В течение 14 лет он защищал цвета национальной сборной, проведя за неё более 100 матчей. Василий — настоящий профессионал как на поле, так и за его пределами. На данном этапе он сосредоточится на выступлениях за ЦСКА, но я убеждён, что в случае крайней необходимости он сможет вернуться в сборную России. Кстати, именно таким образом мы договаривались и с его многолетним партнёром по клубу и сборной Сергеем Игнашевичем», — сказал наставник национальной команды.
Валерий Газзаев считает, что Березуцкий поступил непатриотично, объявив об уходе из сборной перед выступлением на чемпионате мира.
«Василий Березуцкий, я считаю, принял неправильное решение, приостановив выступления в сборной России. Но мы должны уважать мнение Васи, хотя я надеюсь, что это заявление было сделано на эмоциях и он ещё передумает. Впереди нашу страну ожидает важнейшее спортивное событие — домашний чемпионат мира, и сборная должна выступить в сильнейшем составе. Василий Березуцкий — один из сильнейших и опытнейших наших защитников. Это фигура, без которой современную национальную команду России представить сложно. Потому предлагаю Василию хорошенько подумать, задвинуть подальше собственные амбиции и, как подобает настоящему патриоту, вернуться в сборную, где он является капитаном. Это будет отличным завершением его карьеры», — цитирует бывшего тренера ЦСКА и сборной России «Чемпионат».